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Jun 10, 2023

El número de nodulación atenúa la importancia relativa de los procesos estocásticos en el ensamblaje de la raíz de soja

ISME Communications volumen 3, número de artículo: 89 (2023) Citar este artículo 2 Detalles de Altmetric Metrics Identificar las fuerzas ecológicas que estructuran las comunidades microbianas asociadas a las raíces es una

Comunicaciones ISME volumen 3, Número de artículo: 89 (2023) Citar este artículo

2 altmétrico

Detalles de métricas

Identificar las fuerzas ecológicas que estructuran las comunidades microbianas asociadas a las raíces es un paso esencial hacia una agricultura más sostenible. Las leguminosas se utilizan ampliamente como plantas modelo para estudiar las fuerzas selectivas y su funcionamiento en las interacciones entre plantas y microbios debido a su capacidad para establecer mutualismo con los rizobios. Los nódulos radiculares actúan como órganos simbióticos para optimizar el equilibrio costo-beneficio en esta relación mutualista al modular el número de nódulos. Sin embargo, no se sabe si la cantidad de nódulos está relacionada con la estructura de las comunidades bacterianas asociadas a las raíces. Aquí, se investigaron las comunidades bacterianas asociadas a las raíces de la soja cultivada en suelo nativo mediante cultivares de soja con nodulación normal o superior en cuatro etapas de desarrollo. Comparamos los procesos ecológicos entre comunidades y encontramos una disminución de la importancia relativa de los procesos neutrales para la soja supernodulante, aunque las estructuras generales se parecían a las de la soja nodulante normal. Identificamos las poblaciones bacterianas centrales generalistas en cada compartimento asociado a las raíces, que se comparten entre nichos asociados a las raíces y persisten durante las etapas de desarrollo. Dentro de las especies bacterianas principales, la abundancia relativa de especies bacterianas en el microbioma de la rizosfera se vinculó con rasgos funcionales de la planta huésped y puede usarse para predecir estos rasgos a partir de microbios mediante algoritmos de aprendizaje automático. Estos hallazgos amplían la comprensión integral de las fuerzas ecológicas y las asociaciones de microbiotas en varios compartimentos asociados a las raíces y brindan conocimientos novedosos para integrar microbiomas vegetales beneficiosos en la producción agrícola para mejorar el rendimiento de las plantas.

El microbioma vegetal es una parte integral del “holobionto” vegetal, que ha coevolucionado con su huésped y afecta los rasgos de la planta de manera profunda [1]. Sin embargo, existe una falta de comprensión fundamental de las fuerzas ecológicas que estructuran estas comunidades y se necesita una identificación integral de los patrones y principios que dan forma al microbioma. Como se acepta generalmente, se cree que tanto los procesos deterministas como los estocásticos dan forma a la composición de la comunidad microbiana [2]. Los microbiomas asociados a las plantas comienzan a formarse poco después de la siembra y se desarrollan con el crecimiento de las plantas a través de cuatro procesos ecoevolutivos: deriva ecológica, especiación/diversificación, dispersión y selección [3, 4]. La especiación y la dispersión pueden ser tanto estocásticas como deterministas, mientras que la deriva y la selección ecológicas son claramente estocásticas y deterministas, respectivamente. Las contribuciones relativas de los procesos estocásticos y deterministas y cómo cooperan para regular el establecimiento de comunidades siguen siendo cuestiones críticas.

Es de destacar que, para muchas leguminosas, la simbiosis de los nódulos de las raíces define una interacción específica entre plantas y microbios donde la colonización de rizobios se inicia en los pelos de las raíces a través de hilos de infección transcelular [5, 6]. Esto complica el patrón de montaje de la comunidad [7,8,9,10]. Las leguminosas, a diferencia de la mayoría de las plantas terrestres, pueden desarrollar nódulos en las raíces para hacer frente a la presencia de sus compañeros bacterianos. La formación de estos órganos radiculares laterales de novo alberga a los microsimbiontes dentro de sus células huésped y proporciona un medio para controlar el mutualismo entre microbios y leguminosas [11, 12]. Durante el desarrollo de los nódulos, las células corticales que dividen las bacterias endosimbióticas confinadas en los nódulos de la raíz, con la cascada de señales inducida por las bacterias y la autorregulación de la nodulación (AON) controlada por el huésped, controlan con precisión el número de nódulos y optimizan el equilibrio costo-beneficio de la relación mutualista. 13,14,15]. El trastorno en la autorregulación de la nodulación a menudo conduce a un número anormal de nódulos. Las perturbaciones en las relaciones mutualistas no se limitan a las leguminosas hospedadoras y también pueden afectar la composición conocida de las comunidades bacterianas asociadas a las raíces e impulsar su distribución, lo que puede extender la influencia a otros cultivos intercalados o rotados con leguminosas [7, 8]. Esta información es importante para comprender la evolución simbiótica de las leguminosas y diseñar la fijación biológica simbiótica de nitrógeno (BNF) en plantas no leguminosas para incorporar estas interacciones binarias especializadas en el contexto de una comunidad ecológica.

Derivados del campo de la ecología, los generalistas se refieren a grupos taxonómicos capaces de prosperar en diversos ambientes o gradientes [16, 17]. Dentro de este grupo, ciertos taxones forman parte del microbioma central, presentes persistentemente en múltiples conjuntos dentro de un hábitat, como la raíz [16, 18, 19]. Por lo tanto, a pesar de la considerable variación en la definición de microbioma central entre estudios que abarcan diferentes especies y escalas, se refiere principalmente a taxones microbianos persistentes y ocasionalmente muy abundantes dentro de una comunidad microbiana que también se consideran consorcios estables. Aún así, una presencia estable no significa que la abundancia de estos microbios centrales sea constante. Aunque la investigación durante los últimos años ha aceptado en general la importancia potencial de los miembros centrales del microbioma generalista para desarrollar soluciones para sistemas de producción de cultivos sostenibles, las diferencias entre las muestras y su capacidad para predecir fenotipos de plantas siguen siendo difíciles de alcanzar.

Los suelos de prueba se recolectaron de la capa superficial (0–15 cm) de un campo de soja ubicado en Harbin, provincia de Heilongjiang (45°44′N, 126°43′E). HZ 9009 es un cultivar de soja supernodulante (en adelante SNS) con obviamente más nódulos que los cultivares comunes. De acuerdo con la clasificación de madurez del SNS, se seleccionó como variedad candidata de control Heihe 43 (soja de nodulación normal, en adelante NNS), que es una de las variedades más cultivadas en el Cuarto Cinturón de Temperatura Acumulada en la provincia de Heilongjiang. La distancia genética se calculó utilizando el método de comparación de k-mer del genoma completo basado en datos de resecuenciación (Fig. S1) [20]. El material complementario A y B proporciona caracteres detallados y posibles mecanismos moleculares subyacentes a la variación en el número de nódulos entre los dos cultivares. Consulte el Material complementario C para obtener descripciones relevantes de las propiedades de la capa superior del suelo, el cultivo de soja, el muestreo y la medición de los rasgos de las plantas.

En total, se realizaron extracciones a partir de 0,35 g de muestras de suelo a granel homogeneizadas, muestras de rizosfera, muestras de raíces y muestras de nódulos utilizando el kit EZNA®Soil DNA (Omega Bio-Tek, Norcross, GA, EE. UU.) siguiendo las instrucciones del fabricante. La cuantificación se realizó utilizando un gel de agarosa y un espectrofotómetro Nanodrop (Thermo Scientific, DA, EE. UU.). Para evitar la amplificación del ADN mitocondrial y del ADN no objetivo en la endosfera de la planta, se amplificaron las regiones hipervariables V5-V7 del gen 16S rRNA con cebadores de PCR con código de barras 799 F [21] y 1193 R [22]. Las condiciones de ciclado consistieron en 2 min a 98 °C, 27 ciclos de 15 s a 98 °C, 30 s a 55 °C, 30 s a 72 °C y 5 min a 72 °C. Las reacciones se realizaron en mezclas de 25 µL que contenían 5 µL de tampón de reacción 5 ×, 5 µL de tampón GC 5 ×, 2 µL de dNTP 2,5 mM, 1 µL de cada cebador 10 µM, 2 µL de plantilla de ADN, 8,75 µL de ddH2O. y 0,25 μL de ADN polimerasa Q5. Finalmente, Frasergen Bioinformatics Co., Ltd. (Wuhan, China) realizó la secuenciación de extremos emparejados (2 × 250 pb) en una plataforma Illumina NovaSeq 6000 para secuenciación de lectura corta.

Los datos de secuencia sin procesar demultiplexados se procesaron utilizando QIIME2 (versión 2019.04). Se utilizó la canalización DADA2 para eliminar el ruido de las lecturas iniciales sin procesar en variantes de secuencia de amplicones (ASV) [23], seguidas del filtrado y la eliminación de quimeras con la configuración predeterminada. Las asignaciones de taxonomía se realizaron utilizando un clasificador Bayes ingenuo entrenado por la base de datos de ARNr SILVA 16 S en QIIME2, excluyendo los ASV no clasificados por debajo del nivel de dominio Bacteria de análisis adicionales. La profundidad de secuenciación se normalizó en función del percentil 95 de la profundidad de muestreo más baja y se construyó un árbol filogenético utilizando la función de inserción de fragmentos en QIIME2 con el árbol SILVA original como árbol inicial. Finalmente, se creó un único objeto phyloseq utilizando el paquete phyloseq R (R Versión 4.1.0), que consta de un archivo de mapeo agregado, el árbol filogenético, la tabla de taxonomía y la tabla ASV. Consulte el Material complementario D para obtener descripciones relevantes del estudio básico de conjuntos de datos 16S.

Tanto los análisis de diversidad α (índice de Chao1) como de diversidad β (disimilaridad de Bray‒Curtis e índice de similitud de Jaccard) se realizaron utilizando el paquete R “phyloseq”. Se utilizaron pruebas estadísticas no paramétricas (es decir, pruebas de Kruskal-Wallis) para probar las diferencias entre grupos. Los principales impulsores del índice de diversidad α se identificaron con un análisis de partición de varianza (VPA) utilizando el paquete R “rdacca.hp” [24]. La fuerza variable se cuantificó mediante análisis de varianza de medidas repetidas (ANOVA). La contribución relativa de diferentes factores a la disimilitud de la comunidad bacteriana se determinó con un análisis de varianza multivariado permutacional (PERMANOVA, permutación = 999) utilizando el paquete R “vegano” [25].

Se emplearon dos métodos para inferir el proceso de ensamblaje del microbioma asociado a la raíz. En primer lugar, se calculó el índice beta del taxón más cercano (βNTI) para evaluar la importancia relativa de los procesos estocásticos y deterministas en el ensamblaje de la comunidad bacteriana utilizando un modelo nulo con 999 aleatorizaciones [26]. Esta métrica compara la distancia media del taxón más cercano observada (βMNTD) con la expectativa nula estimada al romper la asociación del dendrograma [27]. La desviación estándar se normalizó utilizando el paquete R “picante”. En segundo lugar, se utilizó un modelo de comunidad neutral (NCM) para predecir la correlación entre la frecuencia de detección de ASV y la abundancia relativa en la metacomunidad [28], con el objetivo de determinar la importancia potencial de los procesos neutrales. Basado en la teoría neutral, NCM supone que las especies abundantes en la metacomunidad serían distribuidas aleatoriamente por individuos, mientras que las especies raras son susceptibles de perderse en varias comunidades locales debido a la deriva ecológica. Los valores de los parámetros R2 y m cuantificados se ajustan al modelo y su tasa de migración, respectivamente. El modelo se implementó en R usando el paquete "stats4" y se ajustó usando el paquete "minpack.lm" [29].

Para investigar la relación entre la endosfera de la raíz y el suelo, se implementó un modelo bayesiano de seguimiento de fuentes bacterianas para estimar las fuentes potenciales de microbiota que habitan en cada compartimento asociado a las raíces [30]. Los ASV diferencialmente abundantes se detectaron utilizando el enfoque del modelo lineal generalizado binomial negativo de DESeq2. Los ASV se consideraron enriquecidos si tenían un cambio log2 veces >2 y un valor p ajustado por FDR (valor q) <0,05 [31].

Los generalistas y especialistas se clasificaron según estudios previos [18, 19, 32]. Los índices de Levins se utilizaron para estimar el ancho del nicho poblacional mediante el análisis de las frecuencias de taxones bacterianos en diferentes etapas de desarrollo de las plantas dentro de cada microhábitat [33]. La aparición de ASV se obtuvo simulando 1000 permutaciones utilizando el paquete R "EcolUtils" [34]. Los ASV con valores de ancho de nicho más altos se consideran generalistas ya que utilizan una gama más amplia de hábitats. Los especialistas son aquellos cuya ocurrencia observada cae por debajo del intervalo de confianza inferior del 95%, mientras que los generalistas exceden el intervalo de confianza superior del 95%. Se realizaron rotaciones de Procrustes para probar la concordancia por pares entre los generalistas y la comunidad total. El cladograma taxonómico de especies generalistas se visualizó utilizando GraPhlAn [35], y la base de datos FAPROTAX predijo la anotación funcional [36]. Los microbios centrales generalistas se refieren a aquellos presentes en muestras en todas las etapas de desarrollo para cada nicho asociado a las raíces y suelo a granel asociado. Las diferencias en la abundancia relativa de estos microbios se visualizaron utilizando un árbol de calor creado con el paquete R 'metacoder' [37].

Los datos de los rasgos de las plantas se proporcionan en la Tabla de material complementario S1. Las correlaciones entre la abundancia relativa de especies generalistas que habitan cada compartimento asociado a las raíces y los rasgos de la planta huésped se determinaron mediante análisis no paramétricos de Spearman. Se utilizaron algoritmos de aprendizaje automático para investigar si las especies generalistas explican los rasgos funcionales de las plantas, actuando la abundancia de cada microbiota como un predictor de los rasgos funcionales de las plantas. El modelo predictivo se creó realizando el análisis de bosque aleatorio utilizando el paquete R 'randomForest'. Se eligió este enfoque debido a su sensibilidad para predecir conjuntos de datos bacterianos ambientales [38]. La importancia de cada microbio generalista se evaluó mediante la disminución en la precisión de la predicción. La importancia de cada predictor para las variables de respuesta se evaluó utilizando el paquete 'rfPermute'.

El resultado de la comparación de k-mer del genoma completo entre SNS, NNS, Zhonghuang 13 y Williams 82 se muestra en la Fig. S1, que revela una variación genética mínima entre los dos cultivares de soja. (Material complementario A, B).

Un ANOVA de tres vías reveló que la diversidad α de la comunidad microbiana varió según la etapa de desarrollo, el cultivar de soja y el microhábitat (Tabla S3, P <0,05). La soja NNS produjo una mayor riqueza bacteriana de Chao 1 que la soja SNS, especialmente en los nichos endosféricos de la planta en la etapa de plántula (Fig. 1a). El análisis de partición de la varianza indicó que la etapa de desarrollo de la planta tuvo una mayor influencia en los microhábitats de los nódulos que en los microhábitats de las raíces y la rizosfera, y la variedad del microhábitat fue el factor dominante que explicó el 73,64% de la variación de la riqueza bacteriana de Chao 1 (Fig. 1b). Además, es importante señalar que sólo en el microhábitat de las raíces el factor cultivar contribuyó más que la etapa de desarrollo de la planta a la dinámica de la riqueza de Chao 1.

Un diagrama de caja de la diversidad α de comunidades bacterianas en microhábitats asociados a raíces y suelos a granel en cuatro etapas de desarrollo de plantas. *P < 0,05, prueba posterior de Kruskal-Wallis, Dunn. b Efectos de múltiples factores sobre la diversidad α bacteriana. c El gráfico NMDS muestra la disimilitud de Jaccard de las composiciones de la comunidad bacteriana a lo largo del continuo suelo-raíz a nivel ASV. d Ordenaciones NMDS basadas en la distancia Jaccard de comunidades bacterianas en cada microhábitat.

La ordenación de PERMANOVA y NMDS indicó que las comunidades bacterianas diferían significativamente entre microhábitats, lo que sugirió una clara compartimentación espacial de la microbiota bacteriana (disimilaridad de Jaccard, R2 = 0,12926, P = 0,001; disimilitud de Bray-Curtis, R2 = 0,42986, P = 0,001; PERMANOVA ) (Fig. 1c, Tabla S4). Las muestras de microbioma de cuatro etapas de desarrollo de la planta se separaron a lo largo de la coordenada principal, de acuerdo con la estadística PERMANOVA (disimilaridad de Jaccard, R2 = 0.07521, P = 0.001; disimilitud de Bray-Curtis, R2 = 0.09224, P = 0.007; PERMANOVA) (Fig. 1d , Cuadro S4). El análisis PERMANOVA, utilizando una medida de disimilitud de Jaccard, indica que el fenotipo de nodulación tuvo un efecto general mínimo en la microbiota asociada a las raíces (R2 = 0,01584, P = 0,048). Sin embargo, cuando se emplea una medida de disimilitud de Bray-Curtis en el análisis PERMANOVA, las diferencias entre diferentes cultivares no pueden considerarse estadísticamente significativas (R2 = 0,16889, P = 0,078) (Tabla S4). Esta discrepancia probablemente se deba a diferencias entre la métrica de distancia de Jaccard y Bray: el fenotipo del nódulo tiene un mayor impacto en la frecuencia de taxones raros que los taxones abundantes, lo que resulta en un tamaño de efecto mayor para el cultivar con Jaccard. Además de PERMANOVA, también utilizamos el índice de disimilitud de Bray-Curtis para comparar la dinámica temporal de la diversidad beta entre diferentes grupos de cultivares (Fig. S7). Las plantas endófitas del grupo NNS exhibieron una mayor diversidad beta en comparación con las del grupo SNS, lo que indica una mayor dispersión.

El beta-NTI ponderado indicó que los procesos deterministas desempeñaron un papel más significativo en el ensamblaje del microbioma asociado a la raíz (| βNTI | ≥ 2), y el nódulo tuvo el índice de estocasticidad más bajo (Fig. S8a). La observación coincidió con los resultados de NCM, los procesos deterministas afectaron fuertemente a las comunidades bacterianas de la soja, particularmente en los nódulos, de manera consistente en todos los cultivares y etapas de desarrollo (Fig. S8b). Sin embargo, la importancia relativa de los procesos neutros fue menor en la comunidad bacteriana que habita en las raíces de la soja con un fenotipo supernodulado.

El análisis canónico de las coordenadas principales (CAP) se realizó utilizando métricas de Jaccard para determinar la varianza atribuible al número de nódulos (Material complementario C). Los resultados de CAP indicaron que el número de nódulos no representó significativamente la diversidad beta de los endófitos de los nódulos tanto en ASV como en la resolución de género, mientras que tuvo un efecto significativo en los endófitos de las raíces (Tabla S5). Además, las comunidades microbianas de la rizosfera también se vieron influenciadas por el número de nodulación, aunque solo con resolución ASV. Este hallazgo fue respaldado por la prueba de Mantel (Tabla S6).

Para explicar qué taxones explicaron los efectos fenotípicos en cada microhábitat, realizamos análisis diferenciales de abundancia de géneros entre los cultivares. En total, ninguno de los géneros identificados se vio afectado significativamente por los cultivares. Aunque Bradyrhizobium se muestra relativamente más alto en SNS en cada microhábitat, no puede considerarse estadísticamente significativo (Fig. S9). Aún así, notamos que Bradyrhizobium jugó un papel importante en las diferencias entre los compartimentos asociados a las raíces y en las diversas etapas del desarrollo de la planta (Fig. S10a). Posteriormente evaluamos la variación temporal en la prevalencia de Bradyrhizobium dentro del microhábitat del nódulo durante la senescencia del nódulo. En general, Bradyrhizobium disminuyó significativamente durante la etapa de madurez, mientras que Chryseobacterium y otros géneros mostraron un aumento notable, lo que sugiere una transición de la fijación de nitrógeno a taxones saprofitos (Fig. S10b). Esta variabilidad puede atribuirse a las estrategias de adquisición de nutrientes de la planta. A continuación, se realizó un análisis de componentes principales (PCA) en los miembros ASV de Bradyrhizobium, revelando una clara separación entre SNS y NNS en la etapa de madurez (Fig. S10c).

Las fuentes previstas de microbiota bacteriana para cada microhábitat variaron entre los sujetos individuales, pero la mayoría de las microbiotas bacterianas dentro de cada microhábitat de nódulos fueron atribuibles al hábitat de las raíces (81,1% en promedio), y los microhábitats de las raíces parecieron recibir microbiota de la rizosfera (43,0%). % en promedio) y contribuyen a la microbiotas de la rizosfera (17,4% en promedio) (Fig. 2a). Para identificar ASV significativamente enriquecidos que están asociados con diferentes microhábitats, se determinó el enriquecimiento y el agotamiento de ASV específicos en cada microhábitat asociado a raíces en comparación con el microhábitat del suelo en masa mediante el análisis DESeq2 (Fig. 2b). El compartimento del microhábitat de la rizosfera fue el más similar al compartimento del suelo en masa; sin embargo, un efecto de enriquecimiento en el microhábitat de la rizosfera está representado por una proporción muy significativa de ASV enriquecida/agotada. Por el contrario, mientras que la endosfera de la raíz se enriquece para muchos ASV (111 para NNS y 126 para SNS, principalmente Streptomycetaceae y Rhizobiaceae), también agota una mayor proporción de ASV (541 para NNS y 826 para SNS, principalmente Xanthobacteraceae y Subgrupo_6). El microhábitat de nódulos representa un nicho exclusivo con una proporción mínima de ASV enriquecidos en comparación con otros nichos (NNS: 241 vs. 3955 y SNS: 13 vs. 3972), principalmente enriquecido con Burkholderiaceae, Enterobacteriaceae, Rhodanobacteraceae y Xanthobacteraceae (Fig. 2c; Figura S11). Si bien la abrumadora mayoría de las microbiotas agotadas en el microhábitat de los nódulos también se agotaron en el microhábitat de las raíces, hubo una mínima superposición de ASV enriquecidos en los dos compartimentos (Fig. S12), cada uno de los cuales parece reflejar un mecanismo de reclutamiento subyacente diferente. Además, a pesar de una similitud general en los patrones de reclutamiento de cada cultivar, se observaron diferencias claras en el microhábitat de nódulos, donde el microhábitat de nódulos NNS mostró una mayor atracción de taxones diversos y abundantes en comparación con SNS. Esta observación puede ser relevante para la disponibilidad única de nutrientes en el microhábitat de los nódulos y los complejos mecanismos de reconocimiento de las plantas hospedantes.

a Seguimiento de fuentes de microbios en microhábitats asociados a raíces. b Los microhábitats asociados a las raíces se eliminan y enriquecen para ciertos ASV. El cambio de abundancia en comparación con el suelo a granel está representado por la posición a lo largo del eje y, mientras que cada punto representa un ASV individual. c Los 30 principales ASV agotados o enriquecidos entre cada microhábitat en comparación con el suelo en masa.

Se encontraron generalistas y especialistas en todos estos diversos microhábitats y su distribución se vio claramente afectada por los microhábitats de las raíces. Los mayores valores de prevalencia de generalistas se muestran en los compartimentos de la rizosfera (7,9% para NNS y 6,5% para SNS), mientras que los hábitats de nódulos tienen los mayores valores de prevalencia de especialistas (Fig. 3a). Además, la amplitud promedio del nicho comunitario (índice de Levin) de la microbiota de la rizosfera fue significativamente más alta entre todas las microbiotas asociadas a las raíces, lo que sugiere que puede ser más flexible metabólicamente a nivel comunitario.

a Ancho de nicho de las comunidades bacterianas generales según el índice de Levins. Los especialistas se definen como aquellos con el menor ancho de nicho y los generalistas como aquellos con el mayor ancho de nicho. El gráfico de líneas representa las proporciones generalista/especialista. b Árbol filogenético y distribución taxonómica de microbios generalistas. c Mapa de calor de la abundancia relativa de familias de genes funcionales inferida por la predicción de la función FAPROTAX.

Luego investigamos los vínculos de los microbiomas generalistas con las comunidades bacterianas generales. Como se ilustra en la Fig. S13, con la excepción de los grupos de microhábitat de nódulos, hubo una fuerte correlación entre la microbiota generalista y las comunidades bacterianas en general, como lo indica la alta similitud en la diversidad beta. Además, se observaron claras diferencias en la estructura taxonómica y la función putativa de las microbiotas generalistas en diferentes microhábitats (Fig. 3b, c).

Se encontró que solo 87 ASV generalistas para la soja NNS y 37 ASV generalistas para la soja SNS estaban presentes en todas las etapas de desarrollo y se superponían entre los microhábitats del suelo, la rizosfera y la endosfera de las raíces, por lo que caían en la definición central de microbio generalista (Fig. S14). . La mayoría de los ASV pertenecían a las proteobacterias alfa, gamma, actinobacterias y cloroflexi (Fig. 4). A nivel de género de resolución taxonómica, los ASV identificados estaban afiliados a Sphingomonas, SC-I-84, uncultured_o__Gaiellales, uncultured_f__Xanthobacteraceae, Aeromicrobium, Rhodanobacter, C0119, uncultured_f__Reyranellaceae y Pseudarthrobacter. Sin embargo, los análisis de conglomerados revelan disparidades significativas en la distribución central de la microbiota entre los dos cultivares (Fig. S15).

un árbol de calor de la composición de los 28 microbios generalistas centrales compartidos con comparaciones entre los dos cultivares. El tamaño del nodo corresponde al número de ASV identificados dentro de un grupo taxonómico determinado, mientras que los cambios de Log2 se determinaron mediante la prueba de suma de rangos de Wilcoxon. El color asignado a cada taxón refleja la abundancia diferencial entre dos cultivares, con colores determinados por la relación log2 de las proporciones medianas de lecturas observadas en cada tipo de alimentación. b El diagrama de Venn ilustra la cantidad de microbios generalistas comunes compartidos entre ambos cultivares. Soja nodulante normal NNS, soja supernodulante SNS.

Para comprender mejor la correlación entre los microbios centrales y los rasgos funcionales de las plantas, se realizaron análisis de Spearman para capturar asociaciones en datos de series de tiempo y se identificaron predictores importantes mediante análisis de bosque aleatorio. Se encontró una correlación significativamente positiva entre la abundancia relativa de los principales microbios centrales en los microhábitats de la rizosfera y uno o numerosos rasgos funcionales de las plantas, incluido el contenido de N sobre el suelo, el contenido de C subterráneo, el número de nódulos y la biomasa de las plantas (Fig. 5). Por ejemplo, la abundancia relativa de varios ASV pertenecientes al género Sphingomonas se relacionó significativamente con la biomasa vegetal, el contenido de C subterráneo y el contenido de N aéreo, y la abundancia relativa de ASV del género no cultivado Gaiellales estuvo altamente correlacionada con la nodulación de la soja. En comparación, en el microhábitat de la endosfera de las raíces, hubo una falta general de asociación positiva entre la abundancia de microbios centrales y las características de las plantas, con algunas excepciones. Por ejemplo, sólo la abundancia relativa de ASV pertenecientes a los géneros Sphingomonas, SC_I_84 y Labrys se relacionó positivamente con los rasgos de la planta. De manera similar, el análisis de modelos forestales aleatorios mostró que los microbios centrales generalistas que habitan el microhábitat de la rizosfera son un predictor más fuerte de los rasgos funcionales de las plantas que los del microhábitat de la endosfera de las raíces.

El gráfico de burbujas ilustra la distribución de la abundancia relativa de microbios centrales en cada cultivar de soja. El diagrama de barras muestra la importancia relativa de estos microbios centrales. La importancia relativa de los microbios centrales se muestra en el diagrama de barras. Se muestra la matriz de correlación entre los rasgos de la planta y la abundancia de microbios centrales, con un gradiente de color que indica el coeficiente de correlación de Pearson. Solo se visualizaron las correlaciones significativas (P <0,05) y fuertes (correlación> 0,5 o <-0,5). Los colores representan correlaciones de Spearman. El tamaño del círculo representa la importancia variable del microbio generalista determinada por el modelo de bosque aleatorio.

El ensamblaje del microbioma asociado a la raíz está influenciado por múltiples factores, como las interacciones entre el entorno y los microbios y la firma del huésped [39, 40]. En nuestro estudio, en condiciones de invernadero, el microhábitat asociado a las raíces describió la mayor fuente de variación en las estructuras bacterianas con un fuerte apoyo para la agrupación de microbiomas (Fig. 1c). De acuerdo con estudios previos sobre varias especies de plantas, se encontró que diferentes filos estaban distribuidos dentro de microhábitats asociados a raíces debido a adaptaciones de nicho [41, 42]. El desarrollo de las plantas describió la segunda fuente de variación en las comunidades bacterianas muestreadas (Fig. 1d). De acuerdo con nuestros datos, los microbiomas asociados a las raíces variaron significativamente con el tiempo, tanto en términos de diversidad α como β. Estos hallazgos fortalecen aún más la idea de que la planta huésped proporciona un fuerte efecto de selección, permitiendo el establecimiento de distintas comunidades bacterianas en las diferentes etapas de desarrollo de la planta [43]. Es de destacar que en el caso del experimento de invernadero en las mismas condiciones del suelo, observamos que solo en la endosfera de la raíz los factores del cultivo contribuyeron más que los factores de la etapa de desarrollo de la planta a la dinámica de la comunidad bacteriana (Fig. 1b). Estos resultados contrastan con los encontrados en los estudios de coevolución a largo plazo de plantas y microorganismos en los que se cree que el efecto del genotipo de la planta es la mayor fuente de variación [44]. Trabajos recientes sobre sistemas agrícolas modernos y cultivos domesticados también han revelado que se cree que el papel modulador de las subespecies/genotipos/cultivares de plantas hospedantes en el ensamblaje del microbioma de la rizosfera es bastante pequeño en comparación con el de los sistemas naturales con una larga historia de coevolución [19, 45, 46]. Sin embargo, cabe señalar que es probable que nuestro estudio subestime la proporción de variación explicada por los cultivares. Nuestro estudio 16S captura la variación a nivel de género utilizando un gen marcador ribosómico altamente conservado, pero es probable que exista una variación taxonómica a escala más fina. Además, este estudio examinó sólo dos cultivares de soja con diferentes fenotipos de nodulación; por lo tanto, nuestros hallazgos no pueden explicar ninguna variante no representada en estos dos cultivares.

Para identificar el efecto del número de nódulos en el ensamblaje de comunidades bacterianas, examinamos las fuerzas ecológicas multifacéticas en la soja con nódulos normales y supernodulos. Las estructuras generales de las comunidades bacterianas fueron similares para los dos fenotipos de nodulación, aunque anticipamos que el número de nódulos afectaría los patrones de ensamblaje de los microbios. Dentro de cada fenotipo de nodulación, se encontró que la NCM de numerosos taxones se desvía de las predicciones neutrales, que son ecológicamente importantes [29]. Sin embargo, los procesos neutrales disminuyen relativamente para la comunidad SNS, lo que sugiere que la hipernodulación puede alterar los mecanismos ecológicos del ensamblaje de la comunidad bacteriana asociada a las raíces [10, 12, 14]. Es probable que las plantas de soja que carecen de autorregulación de la nodulación exhiban hipernodulación y, por lo tanto, aumenten los componentes deterministas del ensamblaje comunitario en relación con los estocásticos. Con este hallazgo en mente, buscamos centrarnos más en las reglas de asamblea comunitaria de cada compartimento asociado a las raíces, considerando que el microbioma asociado a las raíces está moldeado por los microhábitats específicos.

Los patrones de diversidad microbiana asociados a las raíces han sido bien documentados en diferentes microhábitats [42, 46]. Desde un enfoque inicial en la descripción de patrones, recientemente el interés se ha centrado en el papel de los procesos subyacentes que regulan el ensamblaje de comunidades bacterianas. La hipótesis del continuo establece que tanto los procesos estocásticos como los deterministas contribuyen al ensamblaje de comunidades ecológicas [47, 48]. No hay duda de que el ensamblaje de la microbiota asociada a las raíces es en realidad el resultado de procesos a múltiples escalas, y sólo la importancia relativa de cada uno es controvertida. En nuestro estudio, el agotamiento y enriquecimiento de ciertas microbiotas en los microhábitats sugiere que la colonización bacteriana de las raíces de la soja no es un proceso pasivo y que las raíces tienen la capacidad de seleccionar ciertos miembros de consorcios bacterianos (Fig. 2). De manera similar a los estudios realizados en Arabidopsis [49] y arroz [42], nuestros hallazgos indican una disminución en la abundancia relativa de Acidobacterias dentro de la endosfera de la raíz en comparación con el suelo circundante. Por el contrario, observamos un aumento en la abundancia relativa de proteobacterias desde el suelo hasta la endosfera, lo que sugiere que ciertos miembros microbianos son más adecuados para colonizar raíces (Fig. S7b). Además, los resultados de nuestro estudio proporcionan evidencia cuantitativa de que los procesos deterministas parecen desempeñar un papel más importante en la configuración del ensamblaje de la comunidad microbiana en comparación con los procesos estocásticos, independientemente del compartimento de la raíz (Fig. S8).

La importancia de los procesos deterministas para dar forma a los microbios de la rizosfera se ha documentado en estudios previos. Esto es digno de mención, ya que el paisaje de la rizosfera está fuertemente influenciado por la rizodeposición de las raíces procedente del metabolismo de la planta huésped, y su dinámica puede tener profundos impactos en la aptitud de la planta [50, 51]. Las microbiotas asociadas a las raíces tienen fuertes actividades de quimiotaxis hacia las moléculas de señalización de las plantas. Estas moléculas de señalización se establecen junto con el desarrollo de los órganos de las plantas, como las raíces, y proporcionan una fuente espacialmente heterogénea de nutrientes, preparando el escenario para un cambio en la presión selectiva sobre los microbios que contribuye a una mayor importancia de la selección en el proceso de ensamblaje comunitario. [52]. Nuestros hallazgos respaldan investigaciones anteriores que indican que las comunidades microbianas que habitan la endosfera de la raíz exhiben una mayor especialización de nicho en comparación con las de la rizosfera, lo que sugiere una adaptación evolutiva para superar la inmunidad innata de las plantas y establecer una colonización exitosa dentro de la endosfera [53]. Los mecanismos implicados en estas supuestas selecciones aún se están dilucidando, pero los estudios genéticos hasta la fecha muestran que los genes del huésped relacionados con la estructura del cabello de la raíz, las paredes celulares y la resistencia a enfermedades pueden contribuir [54]. La proporción más baja de estocasticidad en la muestra de nódulos sugiere que los procesos deterministas son relativamente más importantes en la endosfera del nódulo (Fig. S8a). Esta observación fue consistente con los resultados del análisis NCM, que mostró que la asamblea comunitaria se desvió claramente de la hipótesis neutral en el compartimento de los nódulos (Fig. S8b). Los nódulos representan un microhábitat verdaderamente distinto de la endosfera de la raíz adyacente al estar [1] dominados por taxones bacterianos monótonos (es decir, rizobios), [2] ricos en nitrógeno y carbono, y [3] bajos en oxígeno, que es necesario para el nitrógeno. fijación [12, 15]. Como tal, a diferencia de las microbiotas taxonómicamente diversas que habitan en la rizosfera y la endosfera de las raíces y que establecen redes complejas de asociaciones microbio-planta y microbio-microbio, los microhábitats de nódulos definen interacciones binarias microbio-planta altamente específicas que exhiben presiones selectivas más fuertes.

El término microbioma central se acuñó acertadamente en los últimos años para describir los taxones que están constantemente presentes en un hábitat particular [18, 55]. Estos microbios centrales pueden considerarse especies generalistas que están presentes en diversas condiciones ambientales, incluidos huéspedes individuales y a lo largo del tiempo [16]. Aquí, se probó un conjunto de microbios centrales que consisten en especies generalistas que comparten diversos compartimentos asociados a las raíces definiendo el ancho de sus nichos. Estas especies generalistas principales persistieron durante las etapas de desarrollo de la planta. Además, en la anotación a nivel de género, la mayoría de los microbios centrales identificados (por ejemplo, Sphingomonas, Aeromicrobium, Pseudarthrobacter y Rhodanobacter) estaban presentes en varias plantas hospedantes, como el arroz [19], Trifolium repens L. [56], la caña de azúcar. [57], camote [58] y Arabidopsis thaliana [41]. Esto indica que estos microbios centrales pueden estar muy extendidos en diferentes especies de plantas. No hay duda de que estos microbios centrales comunes experimentan presiones selectivas y se adaptan bien a la vida sobre y dentro de los tejidos vegetales. Por ejemplo, Sphingomonas mostró una relación positiva con la biomasa vegetal en este estudio, lo que puede tener correlación con su capacidad de producir metabolitos secundarios beneficiosos. Este estudio confirma además que existen principios comunes en la selección de ciertas microbiotas en diferentes nichos de plantas, además de diferencias impulsadas por el huésped en el ensamblaje comunitario [19, 59, 60]. En particular, se encontró que, a nivel de ASV, los microbios generalistas que fueron identificados como habitantes centrales de los microhábitats de la rizosfera estaban más fuertemente asociados con los rasgos funcionales de las plantas que los encontrados en los microhábitats de las raíces, y mostraron una mayor capacidad para predecir los rasgos de las plantas (Fig. .5). De hecho, anteriormente se demostró que el distinto reclutamiento de microbios centrales de las endosferas era probablemente el resultado de una ecoevolución entre los microbios y los huéspedes en su carrera armamentista por la aptitud y la supervivencia, según estudios del microbioma de la raíz en estado estacionario [61]. Estos microbios centrales podrían ser altamente adaptables a los entornos del huésped y no necesariamente ser beneficiosos para el huésped. Por el contrario, se cree que los nichos de la rizosfera desempeñan un papel fundamental en el control de la disponibilidad de nutrientes y la rotación de recursos vegetales [62]. Por lo tanto, nuestro estudio proporciona una lista de candidatos potenciales para integrar microbiomas de raíces beneficiosos en las prácticas agrícolas modernas.

Más importante aún, aunque las leguminosas tienen un grupo de microbios centrales generalistas que se superponen con distintas especies de plantas, la abundancia de taxones microbianos centrales autóctonos de la rizosfera a menudo difiere entre los cultivares hospedantes (genotipos) dentro de una sola especie [46, 63]. Descubrimos que, si bien las sojas con diferentes fenotipos de nodulación involucradas en este estudio recibieron ambientes de suelo idénticos y se cultivaron en las mismas condiciones de invernadero, también se observaron perfiles taxonómicos diferenciales únicos entre los microbios centrales (Fig. 5, Fig. S15). La soja SNS estaba significativamente enriquecida en Rhizobiales en sus nódulos y tenía una menor diversidad bacteriana y abundancia en los microbios centrales de la rizosfera que NNS. Estos hallazgos sugirieron que las estrategias del ensamblaje del microbioma central de la soja con un uso de fenotipo distinto son diferentes [64]. Para probar esta hipótesis, recopilamos y caracterizamos los perfiles metabólicos de los exudados de raíces en la etapa de plántula y determinamos su correlación con los microbiomas centrales (Materiales complementarios B y D). Los análisis posteriores revelaron diferencias significativas en los perfiles metabólicos del exudado de las raíces entre diferentes cultivares, que se asociaron con microbios centrales asociados a las raíces (Fig. S16), como lo respaldan numerosos estudios [65, 66]. Además, aunque la secuenciación del gen 16 S rRNA es muy valiosa como marcador molecular para investigar la diversidad de la comunidad microbiana, su especificidad es limitada. Los hallazgos preliminares deben validarse mediante un perfil metagenoma integral y una secuenciación metatranscriptómica, acompañados de un análisis metabolómico exhaustivo para mejorar nuestra comprensión de las asociaciones entre los taxones persistentes y ocasionales con los rasgos de las plantas.

Este estudio proporciona conocimientos novedosos sobre el ensamblaje y el funcionamiento potencial de microbios asociados a las raíces en la soja con diferentes fenotipos de nodulación. Descubrimos que el ensamblaje y la abundancia del microbioma generalista central se correlacionaban con el fenotipo de nodulación. El fenotipo de supernodulación de la soja enriqueció a Rhizobiales en sus microhábitats de nódulos, mientras que enriqueció preferentemente a las bacterias fijadoras de N2 en los microhábitats de la rizosfera, con procesos neutros relativamente disminuidos. La dinámica de los microbiomas centrales generalistas de la rizosfera puede explicar parcialmente las diferencias en los rasgos de las plantas. Este reclutamiento está en gran medida en consonancia con la teoría basada en nichos, que sugiere que las fuerzas ecológicas del huésped y otros factores ambientales influyen en la configuración de la comunidad bacteriana. Estos hallazgos contribuyen a una comprensión más profunda y una investigación futura de las comunidades sintéticas y las herramientas de microbiomas, que son cruciales para optimizar los microbiomas de las plantas en la agricultura sostenible.

Todos los datos de secuenciación de ARNr 16S para este estudio se depositaron en la base de datos NCBI Sequence Read Archive (SRA) con el número de acceso SRP400755. Los datos de resecuenciación de este estudio se han depositado en la base de datos NCBI SRA con los números de acceso SRR22556434 (SNS) y SRR22556435 (NNS). Los datos de secuenciación del chino Zhonghuang 13 y del estadounidense William 82 se obtuvieron del repositorio GSA (CRR031689) y de la base de datos NCBI SRA como referencia (SRR4253028), respectivamente.

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Este trabajo fue financiado por el proyecto del Plan Clave de Investigación y Desarrollo Provincial de Heilongjiang (2022ZX02B05) y el proyecto del '14º Plan Quinquenal' del Ministerio Nacional de Ciencia y Tecnología 'Creación y aplicación de nuevas variedades de soja de alta calidad' (2021YFD1201103-01- 04).

Estos autores contribuyeron igualmente: Lei Wang, Yan Jiao.

Laboratorio clave de biología de la soja en el Ministerio de Educación de China, Universidad Agrícola del Noreste, 150030, Harbin, República Popular China

Lei Wang, Yan Jiao, Yanli Hu, Yan Jiang, Shaodong Wang y Sui Wang

Escuela de Recursos y Medio Ambiente, Universidad Agrícola del Noreste, 150030, Harbin, República Popular China

Lei Wang

Instituto de Cultivo y Labranza, Academia de Ciencias Agrícolas de Heilongjiang, 150028, Harbin, República Popular China

Ying Dong Bi

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LW y SW concibieron y diseñaron el estudio. YJ y YH llevaron a cabo los experimentos. LW, YJ y SW realizaron los análisis y redactaron el artículo. YB, YJ y SW hicieron valiosos comentarios sobre el artículo. SW suministró el material vegetal. Todos los autores revisaron y aprobaron el artículo final.

Correspondencia a Shaodong Wang o Sui Wang.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Wang, L., Jiao, Y., Bi, Y. et al. El número de nodulación atenúa la importancia relativa de los procesos estocásticos en el ensamblaje de comunidades asociadas a las raíces de la soja. COMUN ISME. 3, 89 (2023). https://doi.org/10.1038/s43705-023-00296-8

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Recibido: 25 de marzo de 2023

Revisado: 07 de agosto de 2023

Aceptado: 09 de agosto de 2023

Publicado: 28 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s43705-023-00296-8

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